Mr. Fish vit dans une société installée sur un récif de corail. Plutôt triste et renfermé, il rencontre Pip, un bébé dragon de mer qui a besoin d’aide pour agrandir sa maison afin d’accueillir ses très nombreux frères et sœurs. Mr. Fish refuse d’abord, mais change d’avis après la destruction de leurs deux habitations.
Pip propose alors de partir à la recherche de Shimmer, un poisson mystérieux censé exaucer les vœux. Mais ils ne sont pas les seuls à la chercher : dans les profondeurs, une colonie de seiches menée par Marin risque de perdre l’accès à la lumière du soleil à cause d’une prolifération de varech. Son fils Benji, qui ne veut pas déménager, part lui aussi trouver Shimmer, car elle ne pourrait exaucer qu’un seul vœu tous les quelques années.
Pendant leur voyage, Mr. Fish et Pip aident plusieurs créatures marines, dont des méduses, des dauphins et une baleine cherchant son petit. Ils finissent par atteindre Shimmer, mais Benji l’enlève. Une fois dans les abysses, Shimmer révèle qu’elle ne peut pas réellement exaucer les vœux.
Les seiches décident alors de s’installer sur le récif et hypnotisent ses habitants pour les chasser. Pour sauver leur maison, Mr. Fish et Pip font appel aux animaux qu’ils ont aidés durant leur aventure. Ensemble, ils retirent le varech, permettant aux seiches de retourner vivre dans les profondeurs.
À la fin, Mr. Fish retrouve une maison reconstruite, tandis que la famille de Pip s’installe dans l’épave d’un paquebot assez grande pour tout le monde. Pip révèle qu’elle a écrit une histoire intitulée The Pout-Pout Fish, qui correspond en fait au film lui-même. Le récit se termine sur une touche humoristique : Shimmer vient saluer Mr. Fish, mais pendant qu’il tente de l’inviter à sortir, sa maison est à nouveau détruite par accident.